Зал появился в Третьяковской галерее в ходе реконструкции основного здания в Лаврушинском переулке (1986 - 1995 гг.) Он был спроектирован с учетом специфики творчества великого художника, в частности, его тяги к монументальности полотен.
Величина зала была изначально определена размером грандиозного панно "Принцесса Греза" (750 x 1400 сантиметров), выполненного Врубелем в 1896 году для Художественного павильона Всероссийской промышленно-художественной выставки в Нижнем Новгороде. Долгие годы панно лежало под спудом в складских помещениях Большого театра, и лишь в 1956 году было передано в Третьяковскую галерею. Но по-прежнему хранилось в запасниках. В период реконструкции 1980 - 1990-х годов подходящего помещения для этой и других работ Врубеля создать не удалось...
Реконструкция 2007 года решила эти проблемы. Найдено цветовое решение стен и соотношение объемов, при которых работы гармонично существуют в пространстве зала, введено дополнительное точечное освещение каждой вещи. А для центрального произведения экспозиции - панно "Принцесса Греза" - изготовлена специальная рама. В зале также сооружен подиум для оркестра и рояля - здесь будут проходить музыкальные фестивали.
Третьяковская галерея обладает одним из наиболее полных собраний произведений Врубеля. Теперь кроме хорошо знакомых зрителям живописных шедевров, в постоянную экспозицию включена графическая часть коллекции, для которой выстроены специальные витрины, и которая будет периодически (раз в 3 месяца) меняться.
Также в постоянной экспозиции отныне представлено монументально-декоративное панно - камин "Микула Селянинович и Вольга", отреставрированный в 1996 году и неоднократно показывавшийся на различных зарубежных выставках, однако в России до сих пор не выставлявшийся.